Une étude anatomique du périoculaire révèle ses adaptations à la marche sur terre

Les forêts de mangroves d’Okinawa abritent de nombreuses espèces animales, des crabes aux martins-pêcheurs ; elles abritent un écosystème diversifié regorgeant de vie. Parmi les résidents les plus excentriques qui y vivent, on trouve « Minami-Tobihaze », le périsque barré.

« Ce sont des poissons, mais ils peuvent marcher et vivre en partie sur terre », explique le Dr Fabienne Ziadi-Künzli de l’Unité de physique non linéaire et hors équilibre, qui est la première auteure d’une étude sur l’anatomie du périophtalme, récemment publiée dans la revue Journal d’anatomie.

Le périophtalme barré, scientifiquement appelé Periophthalmus argentilineatus, a plus d’une particularité : ses yeux sont situés plus haut que sur le côté de sa tête et, bien qu’il n’ait pas de poumons, ce poisson peut respirer de l’air.

« Les périoculaires absorbent l’oxygène par leur peau, qu’ils doivent toujours garder humide, ou par leur bouche », explique le Dr Ziadi-Künzli. Parfois, ils avalent même une grande gorgée d’air et le retiennent pour l’amener jusqu’à leurs œufs. « Ils creusent des terriers dans la boue et soufflent l’air à l’intérieur pour que leurs œufs reçoivent suffisamment d’oxygène », explique le Dr Ziadi-Künzli.

Mais leur adaptation la plus étonnante à la vie terrestre est probablement la capacité à marcher. « Nos ancêtres avaient des membres et des doigts avant de quitter l’eau, mais nous ne voyons pas cela chez ces poissons. Les périsquebots sont amphibies et ont encore des nageoires qui leur permettent de nager et de marcher », explique le Dr Ziadi-Künzli. Pour se déplacer sur terre, les périsquebots utilisent principalement les nageoires fixées sur les côtés de leur corps, appelées nageoires pectorales.

« Les périoculaires ont une façon de se déplacer unique, qui n’a été observée chez aucune autre espèce de poisson amphibie vivant. On appelle cela la béquille », explique le Dr Ziadi-Künzli. Au lieu de bouger leurs nageoires pectorales en alternance, comme les humains utilisent leurs jambes pour marcher, les périoculaires balancent leurs nageoires pectorales vers l’avant simultanément, comme nous le ferions avec des béquilles pour soulager une jambe blessée.

Un aperçu de l’évolution en cours

« C’est passionnant de penser à ces poissons et à leur façon de marcher. Après que le professeur Mahesh Bandi et ses collègues ont terminé une étude sur la façon dont la forme spécifique du pied humain lui confère la stabilité nécessaire à la marche, nous avons commencé à nous demander quelles adaptations morphologiques au mouvement sur terre nous pourrions observer en étudiant les nageoires du périsque amphibie », explique le Dr Ziadi-Künzli. Motivée par son intérêt scientifique en tant que biologiste des poissons, elle s’est penchée sur la littérature sur le sujet.

Étonnamment, la dernière étude anatomique approfondie sur les nageoires du périsque de boue a été réalisée dans les années 1960 et les informations sur les adaptations des muscles et autres tissus mous du périsque de boue à la vie sur terre étaient rares. Forte de son expérience en études anatomiques et de son accès à la tomodensitométrie (µCT) au sein des installations de base de l’OIST, elle et ses collègues ont décidé d’étudier eux-mêmes les adaptations des périsque de boue à la vie hors de l’eau.

« Le µCT est doté d’une source de rayons X et d’un détecteur microscopique qui capte le signal. Comme nous nous intéressions aux tissus mous, nous avons utilisé de l’iode pour donner aux tissus mous un meilleur contraste sur les images », explique le Dr Ziadi-Künzli.

Grâce à cette méthode, l’équipe a pu photographier différents poissons, en commençant par le périsque de boue et ses proches parents évolutifs. À des fins de comparaison, les chercheurs ont également scanné d’autres poissons, par exemple le poisson zèbre, qui n’est apparenté au périsque de boue que de loin.

Une fois les premières images réalisées, la partie la plus difficile de l’étude allait commencer : l’analyse des milliers d’images distinctes produites par le µCT. ​​« Nous avons dû trier manuellement toutes ces images pour identifier chaque tissu. En fait, nous travaillons sur l’analyse depuis 2019 », note le Dr Ziadi-Künzli.

Le travail fastidieux des chercheurs s’est finalement révélé payant lorsque les premières images 3D des périoculaires ont révélé plusieurs adaptations uniques à la vie hors de l’eau. « Nous avons constaté que les muscles des nageoires pectorales sont plus gros, tout comme ceux de la ceinture scapulaire à laquelle ils sont attachés », explique le Dr Ziadi-Künzli.

Les chercheurs ont été encore plus étonnés lorsqu’ils ont découvert que dans les nageoires pectorales du périoste, celles qu’il utilise pour marcher, certains tendons reliant les os étaient remplacés par du tissu fascial.

« Nous pensons qu’il s’agit d’une adaptation qui aide les périostites à se propulser vers l’avant pendant la marche, car le tissu fascial leur donne plus de stabilité et pourrait les aider à créer la force nécessaire pour déplacer leur masse sur terre », explique le Dr Ziadi-Künzli.

L’intensité plus élevée de la gravité sur terre semble avoir provoqué une autre adaptation dans le corps du périoculaire. « Il existe une connexion entre l’épaule et la nageoire pelvienne par une sorte d’articulation que nous ne voyons chez aucun autre poisson que nous avons observé », explique le Dr Ziadi-Künzli. Ces changements laissent entrevoir l’ampleur de la pression évolutive qui peut être exercée lorsque les organismes passent de l’eau à la terre.

Les os du périsque de boue ne sont pas non plus épargnés, car ses nageoires doivent supporter beaucoup plus de poids lorsqu’elles marchent que lorsqu’elles nagent. « Habituellement, les rayons des nageoires pectorales sont en forme de croissant lorsqu’on les observe en coupe transversale, mais chez le périsque de boue, ils étaient ronds près de la base du rayon de la nageoire, puis prenaient une forme de croissant vers l’extrémité du rayon de la nageoire.

« Nous pensons que cela pourrait donner à la nageoire une meilleure stabilité mécanique », explique le Dr Ziadi-Künzli. D’autres chercheurs ont décrit des formes similaires d’os de rayons de nageoire, certains fossiles de poissons éteints qui étaient les ancêtres d’animaux terrestres.

Toutes ces découvertes ont poussé l’équipe à approfondir sa compréhension de l’évolution du périsque de boue. « À l’état larvaire, le périsque de boue ne diffère pas de nombreuses autres larves de gobies, mais lors de la métamorphose, son corps et l’anatomie de ses nageoires changent rapidement. Nous voulons étudier ce développement de la larve à l’adulte pour mieux comprendre cette transition », explique le Dr Ziadi-Künzli.

Pour ces tâches futures, le Dr Ziadi-Künzli et le co-auteur, le Dr Ken Maeda, qui est scientifique au sein de l’unité Marine Eco-Evo-Devo, ont mis en place une collaboration interlaboratoire pour étudier la métamorphose du périsque de larve au poisson adulte.

« L’utilisation de ces outils de dissection virtuelle nous donne une toute nouvelle perspective sur l’anatomie des animaux, ce qui est un travail important. Après tout, comment pouvons-nous comprendre un organisme et ses adaptations évolutives si nous ne savons pas comment il est construit ? », explique le Dr Ziadi-Künzli.