Une mutation génétique incite les poissons « papas mauvais payeurs » à commencer à élever leur progéniture

Cheng-Yu Li, chercheur à l’Université du Maryland, était dans son laboratoire un jour lorsqu’il a remarqué un poisson avec une mâchoire saillante : un signe révélateur qu’il couvait des œufs dans sa bouche, gardant sa progéniture en sécurité jusqu’à ce qu’elle soit suffisamment grande pour nager seule.

Bien que ce comportement ne soit pas inhabituel pour cette espèce en particulier, Li a été stupéfait de réaliser qu’il s’agissait d’un mâle avec une bouche pleine d’œufs. En effet, les femelles jouent exclusivement ce rôle parental, appelé « couvaison buccale », chez Astatotilapia burtoni, un poisson de la famille des cichlidés que l’on trouve dans les lacs et les rivières d’Afrique.

« Je ne savais pas si j’avais des hallucinations ou si j’imaginais des choses », se souvient Li, chercheur postdoctoral au département de biologie et auteur principal d’une nouvelle étude publiée le 1er août 2024 dans la revue Biologie actuelle« C’était le premier mâle incubateur buccal que j’ai trouvé, j’étais donc très excité. »

Après avoir installé des caméras pour surveiller de plus près les bassins, Li et ses collègues ont fait une découverte surprenante : presque tous les poissons mâles A. burtoni porteurs d’une mutation génétique spécifique ramassaient des œufs dans leur bouche.

« C’est l’un de ces moments scientifiques qui laissent sans voix », a déclaré l’auteur principal de l’étude, Scott Juntti, professeur adjoint de biologie à l’UMD. « Je travaille avec ces poissons depuis plus d’une décennie et je n’avais jamais vu ça de toute ma vie. »

En général, il faut environ deux semaines pour que les œufs se transforment en juvéniles nageurs libres, et les poissons sont incapables de manger pendant la couvaison buccale. Étant donné que ce sont les femelles qui s’occupent de l’éducation des poissons dans la nature, cette tâche peut être physiquement éprouvante pour les mères A. burtoni.

« Ils perdent du poids, ils maigrissent et pour un animal de cette taille, ne pas manger pendant deux semaines est un véritable sacrifice », explique Juntti. « Les mâles, eux, sont en quelque sorte des pères indignes. Ils protègent jalousement leur territoire et tentent de s’accoupler avec d’autres femelles, ou du moins c’est ainsi que cela fonctionne habituellement avec ces animaux. »

En cherchant une explication à ce changement soudain de comportement des mâles, Li et Juntti ont découvert le récepteur de phéromone qui contrôle le comportement parental chez A. burtoni : or113a. Ils pensent qu’il existe un « circuit parental » dans le cerveau des mâles et des femelles qui déclenche un instinct de couvaison buccale, mais lorsque les mâles détectent une phéromone émise par les femelles avant de pondre leurs œufs, cela empêche ce circuit d’être activé.

« Une phéromone émise par les femelles fertiles attire initialement le mâle vers la femelle, mais quand vient le moment de pondre les œufs, elle semble amener le mâle à éviter de récupérer les œufs », explique Juntti.

Une mutation introduite par CRISPR, une technique d’édition génétique, a pour effet de désactiver le récepteur or113a, rendant les mâles incapables de détecter la phéromone. En réduisant la capacité des neurones à réagir à cette phéromone, les poissons mâles deviennent des pères plus actifs, ou « à bouche ouverte », comme le dit Juntti.

Environ 30 % des poissons mâles porteurs de cette mutation génétique ont continué à couver leur bouche pendant au moins 60 minutes, et certains ont continué à couver leur bouche pendant les deux semaines entières. Toutes les femelles porteuses de la même mutation ont continué à couver leur bouche normalement pendant deux semaines, ce qui laisse penser que d’autres différences entre mâles et femelles pourraient être en jeu.

Il existe probablement d’autres facteurs qui expliquent pourquoi certains mâles ont gardé les œufs pendant longtemps tandis que d’autres les ont laissés tomber rapidement, et Li et Juntti continuent de chercher des réponses à ces questions.

D’un point de vue évolutionniste, Juntti pense que le comportement évasif des mâles pourrait jouer en leur faveur. Si tous les mâles sauvages se mettaient soudainement à couver par la bouche, ils passeraient à côté de partenaires et pourraient réduire le nombre de leurs descendants survivants.

« Si vous êtes déjà un mâle dominant et de grande taille qui a la possibilité de se reproduire avec des femelles, fournir ces soins parentaux énergivores n’est peut-être pas la meilleure stratégie », a déclaré Juntti. « Il serait peut-être plus judicieux d’essayer de courtiser autant de femelles que possible. »

A. burtoni et d’autres cichlidés sont d’excellents candidats à la recherche car la famille comprend environ 2 000 espèces qui présentent une large gamme de comportements sociaux. Par exemple, les mâles tilapias à menton noir (Sarotherodon melanotheron) couvent leurs œufs dans leur bouche, ce qui est rare chez les cichlidés sauvages.

Le professeur de biologie de l’UMD, Tom Kocher, et ses collègues ont précédemment séquencé le génome de cette espèce, qui porte une mutation dans le même récepteur de phéromone, or113a, un autre signe que l’odorat et la parentalité sont étroitement liés.

« Il semble qu’un système olfactif en évolution puisse changer ce comportement social de couvaison buccale », a déclaré Juntti.

En fin de compte, Li et Juntti pensent que leurs découvertes pourraient conduire à de futures études qui contribueraient à démystifier la parentalité et sa diversité évolutive.

« Le comportement parental est un comportement ancien, mais nous n’avons pas une idée précise de la manière dont il évolue », a déclaré Juntti. « Maintenant que nous avons un peu plus d’informations sur ce qui régule le comportement parental, cela peut fournir de nouvelles façons d’étudier les neurones et les gènes du cerveau qui sont responsables du contrôle du comportement parental. »