L’expression rythmique des gènes chez les plantes est cruciale pour la symbiose avec les bactéries fournissant des nutriments, selon une étude

Les légumineuses prospèrent dans des environnements pauvres en azote en s’associant aux rhizobiums, des bactéries du sol qui convertissent l’azote atmosphérique en ammonium, une forme utilisable par les plantes. Ces bactéries bénéfiques sont hébergées dans des nodules racinaires formés sur les racines des légumineuses.

Cependant, la formation incontrôlée de nombreux nodules racinaires peut entraver le fonctionnement des racines. Pour éviter cela, les légumineuses doivent réguler la répartition et le nombre de nodules racinaires, mais les mécanismes précis n’étaient pas encore élucidés.

Des recherches récentes sur Lotus japonicus, une légumineuse modèle, ont révélé que l’interaction entre les racines des légumineuses et les rhizobiums est caractérisée par une expression périodique des gènes avec un rythme de six heures. Cette expression rythmique des gènes influence les régions de la racine susceptibles d’être infectées par les rhizobiums et la distribution des nodules.

Il a également été découvert que l’hormone végétale cytokinine est essentielle au maintien de ce rythme d’expression génétique. Cette étude, publiée dans Scienceest un effort collaboratif mené par l’Institut national de biologie fondamentale, l’Institut des sciences et technologies de Nara, l’Université d’Hokkaido, l’Université Kwansei Gakuin, RIKEN et l’Université d’éducation d’Aichi.

Lorsque les rhizobiums infectent les racines des légumineuses, les cellules épidermiques des racines forment des filaments d’infection, des structures tubulaires membraneuses qui guident les bactéries vers le tissu racinaire interne où elles peuvent fixer l’azote. L’infection rhizobienne se produit principalement dans une région racinaire étroite située juste derrière l’extrémité de la racine, appelée région sensible. La génération continue de cellules à l’extrémité de la racine crée perpétuellement de nouvelles régions sensibles.

Idéalement, les filaments d’infection devraient être répartis uniformément sur toute la racine. Cependant, un examen plus approfondi révèle un schéma de filaments d’infection densément formés alternant avec des régions plus clairsemées, suggérant des réponses intermittentes plutôt que continues aux rhizobiums. Des études détaillées sur la réponse dynamique des racines aux rhizobiums au fil du temps font défaut.

En utilisant l’imagerie en direct par luminescence avec la luciférase comme rapporteur, l’équipe de recherche a observé que l’expression du gène NSP1, rapidement induite en réponse aux rhizobiums et essentielle au processus d’infection, présentait des schémas oscillatoires à des intervalles d’environ six heures dans la région sensible. Au fur et à mesure que la racine poussait, de nouveaux sites d’expression apparaissaient au sommet des régions d’oscillation précédentes.

« Nous avons remarqué que ces régions d’oscillation coïncident avec des zones où les fils d’infection sont densément formés, ce qui nous amène à penser que cette expression génétique rythmique pourrait être liée à la détermination des sites de formation des nodules », a déclaré le Dr Takashi Soyano, professeur associé de l’Institut national de biologie fondamentale, membre de l’équipe de recherche.

Conformément à cette idée, une large population de nodules racinaires s’est formée dans la région d’oscillation, suggérant un lien entre l’expression rythmique des gènes et la formation des nodules. D’autres gènes essentiels aux réponses précoces lors de la symbiose nodulaire ont également affiché des profils d’expression oscillatoire, marquant la première preuve d’une expression périodique des gènes en réponse aux rhizobiums.

La cytokinine, un régulateur clé de la symbiose nodulaire racinaire, maintient cette expression génique oscillatoire. Les gènes liés à la biosynthèse, au métabolisme et à la signalisation de la cytokinine ont montré une expression oscillatoire après l’inoculation rhizobienne. L’imagerie par luminescence utilisant le marqueur de réponse à la cytokinine TCSn a révélé des réponses oscillatoires à la cytokinine, correspondant au moment des fluctuations de la teneur en cytokinine active.

L’étude a utilisé des mutants d’un récepteur de cytokinine LHK1 pour explorer le rôle de la cytokinine dans la périodicité de l’expression des gènes. Chez les mutants dépourvus de LHK1 fonctionnel, les intervalles oscillants de l’expression périodique de NSP1 ont été prolongés, élargissant la région racine où l’expression de NSP1 oscille.

A l’inverse, chez les plantes transformées avec une forme activée de LHK1, l’induction de l’expression de NSP1 a été supprimée, entraînant une perte de sa périodicité. La région d’oscillation de NSP1 coïncidait avec la zone formant des filaments d’infection denses. Les mutants de perte de fonction de lhk1 présentaient des segments racinaires élargis formant des filaments d’infection denses, tandis que le LHK1 actif réduisait la densité des filaments d’infection.

Ces résultats soulignent l’importance d’une réponse adéquate des cytokinines pour maintenir l’oscillation symbiotique et assurer une distribution appropriée des fils d’infection.

La symbiose nodulaire racinaire se produit dans le clade monophylétique fixateur d’azote, comprenant quatre ordres, Fabales, Rosales, Cucurbitales et Fagales, indiquant une acquisition évolutive partagée pour interagir avec les bactéries fixatrices d’azote. Parmi eux, la famille des légumineuses de l’ordre Fabales, où la plupart des espèces engagées dans la symbiose nodulaire racinaire, a incorporé de manière unique la voie de la cytokinine comme module régulateur important pour la symbiose.

« La découverte de réponses périodiques aux cytokinines était inattendue, soulevant plusieurs questions, notamment les mécanismes moléculaires qui établissent cette périodicité et la manière dont ces réponses périodiques façonnent les régions d’infection », a déclaré le Dr Soyano.

La réponse à ces questions devrait permettre d’approfondir la compréhension des mécanismes de régulation de la symbiose des nodules racinaires et de faire progresser la recherche sur le contrôle spatial du développement des organes par des réponses périodiques médiées par les hormones végétales.